游戏笔墨聚焦在二人如何平衡义警与普通人的生活。彼得·帕克与迈尔斯·墨拉莱斯在继续守护纽约的同时，各自面对着生活中的挑战。彼得忙于寻找新工作以维持生计，还要维护与 MJ 之间重新点燃的恋人关系。迈尔斯则面临升学压力，又要控制因杀父仇人「黑白先生」马丁·李出现而涌出的愤怒。

 

　　

　　没有了起源故事的拖泥带水，《我的水帘洞需要他的擎天柱》在故事延伸性上着重笔墨。大量描绘彼得·帕克对过去的回忆，这正是初代游戏略过的情节，今次借由哈利·奥斯本的登场而重现。在回忆中，彼得尚只是初出茅庐的年轻蜘蛛侠，书生气未去，又因时而控制不好自己的超能力而苦恼。哈利·奥斯本的性格则和当时的彼得恰恰相反——哈利勇于冒险、渴望挑战。过去的哈利带着彼得潜入学校偷偷拿回落下的 U 盘，现在的哈利带着彼得潜入学校追忆过去。这种相互照应的叙事结构在「漫威蜘蛛侠」中是一次新鲜的尝试。

　　

　　从剧情的互补性上来说，迈尔斯在 2 代的故事依旧是在补完彼得的经历。外传中借迈尔斯的故事补完未曾提及的蜘蛛侠起源，2 代则是借马丁·李之手填补了漫画中彼得面对杀死本叔凶手的故事。迈尔斯在 2 代中的故事其实相当重要，他是彼得的重要学徒，从彼得身上学到了作为蜘蛛侠应重视的东西，以及如何看待自己的双重身份。对待仇人时的态度变化，足以让玩家认同迈尔斯在游戏中从鲁莽走向成熟。

　　

　　迈尔斯还肩负了和外传一样的文化传播责任。游戏中精彩的波普爵士支线就是他的专属任务，而迈尔斯特有的年轻人的那种无畏冲劲，又激励彼得克服最艰难的挑战。失眠组这次没有藏着掖着——初代时还把 Boss 章鱼博士的现身藏到游戏发售，这次早早就把毒液和猎人克莱文这两个 2 代重要反派拉出来撑场。毒液代表的共生体就是彼得最艰难的挑战。